Влияние компонентов корневых экссудатов растений на деградацию фенантрена ризобактерией Mycolicibacterium gilvum (Mycobacteriaceae, Actinobacteria)

Исследовано влияние мажорных компонентов корневых экссудатов – карбоновых кислот (на примере янтарной кислоты) и представителей вторичных растительных метаболитов фенольной природы – флавоноидов (на примере флавонола рутина) на микробную деградацию трехкольцевого полициклического ароматического углеводорода (ПАУ) фенантрена ризобактерией Mycolicibacterium gilvum. Деструктивную активность микроорганизмов по отношению к ПАУ изучали, культивируя их в жидкой минеральной среде, содержащей фенантрен (0.2 г/л), янтарную кислоту (5 г/л) и рутин в концентрациях 0, 0.05, 0.1 и 0.2 ммоль/л при 30°С в условиях аэрации на качалке (130 об./мин) в течение 14 сут. Проведенное исследование показало стимулирующее действие янтарной кислоты и рутина на микробную деградацию фенантрена. Установлено, что карбоксилат служил основным ростовым субстратом для микроорганизма, тогда как флавонол и ПАУ незначительно влияли на рост бактерии. В отношении исследуемого микроорганизма рутин не оказывал антимикробного действия, напротив, в сочетании с янтарной кислотой значительно увеличивал прирост биомассы. В высоких концентрациях (0.1 и 0.2 ммоль/л) рутин ингибировал деградацию фенантрена, которая снижалась на 22 и 56% соответственно. Однако в концентрации 0.05 ммоль/л рутин, напротив, увеличивал ее на 10%. Таким образом, полученные результаты позволили показать зависимость эффективности микробной деградации ПАУ от присутствия, сочетания и концентрации компонентов корневых экссудатов растений.

1. Al-Majmaie S., Nahar L., Sharples G. P., Wadi K., Sarker S. D. Isolation and antimicrobial activity of rutin and its derivatives from Ruta chalepensis (Rutaceae) growing in Iraq // Records of Natural Products. 2019. Vol. 13, № 1. Р. 64 – 70. https://doi.org/10.25135/rnp.74.18.03.250

2. Augulyte L., Kliaugaite D., Racys V., Jankunaite D., Zaliauskiene A., Andersson P. L., Bergqvist P. A. Chemical and ecotoxicological assessment of selected biologically activated sorbents for treating wastewater polluted with petroleum products with special emphasis on polycyclic aromatic hydrocarbons // Water, Air, & Soil Pollution. 2008. Vol. 195, iss. 1 – 4. P. 243 – 256. https://doi.org/10.1007/s11270-008-9743-7

3. Bertani G. Studies on lysogenesis. I. The mode of phage liberation by lysogenic Escherichia coli // Journal of Bacteriology. 1951. Vol. 62, № 3. Р. 293 – 300. https://doi.org/10.1128/jb.62.3.293- 300.1951

4. Bourceret A., Leyval C., Faur P., Lorgeoux C., Cebron A. High PAH degradation and activity of degrading bacteria during alfalfa growth where a contrasted active community developed in comparison to unplanted soil // Environmental Science and Pollution Research. 2018. Vol. 25, iss. 29. Р. 29556 – 29571. https://doi.org/10.1007/s11356-018-2744-1

5. Brzeszcz J., Kaszycki P. Aerobic bacteria degrading both n-alkanes and aromatic hydrocarbons : An undervalued strategy for metabolic diversity and flexibility // Biodegradation. 2018. Vol. 29, iss. 4. P. 359 – 407. https://doi.org/10.1007/s10532-018-9837-x

6. Ely C. S., Smets B. F. Bacteria from wheat and cucurbit plant roots metabolize PAHs and aromatic root exudates : Implications for rhizodegradation // International Journal of Phytoremediation. 2017. Vol. 19, iss. 10. Р. 877 – 883. https://doi.org/10.1080/15226514.2017.1303805

7. Cushnie T. P., Lamb A. J. Antimicrobial activity of flavonoids // International Journal of Antimicrobial Agents. 2005. Vol. 26, iss. 5. P. 343 – 356. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2005.09.002

8. Danciu C., Pinzaru I. A., Dehelean C. A., Hancianu M., Zupko I., Navolan D., Licker M., Ghiulai R. M., Şoica C. M. Antiproliferative and antimicrobial properties of pure and encapsulated rutin // Farmacia. 2018. Vol. 66, № 2. P. 302 – 308.

9. Golubev S. N., Muratova A. Yu., Panchenko L. V., Shchyogolev S. Yu., Turkovskaya O. V. Mycolicibacterium sp. strain PAM1, an alfalfa rhizosphere dweller, catabolizes PAHs and promotes Partner-plant Growth // Microbiological Research. 2021. Vol. 253, iss. 8. Article number 126885. https://doi.org/10.1016/j.micres.2021.126885

10. Hegde R. S., Fletcher J. S. Influence of plant growth stage and season on the release of root phenolics by mulberry as related to development of phytoremediation technology // Chemosphere. 1996. Vol. 32, iss. 12. P. 2471 – 2479. https://doi.org/10.1016/0045-6535(96)00144-0

11. Ite A. E., Semple K. T. The Effect of Flavonoids on the microbial mineralisation of polycyclic aromatic hydrocarbons in soil // International Journal of Environmental Bioremediation and Biodegradation. 2015. Vol. 3, iss. 3. Р. 66 – 78. https://doi.org/10.12691/ijebb-3-3-1

12. Jones D. L., Darrah P. R. Role of root derived organic-acids in the mobilization of nutrients from the rhizosphere // Plant and Soil. 1994. Vol. 166, iss. 2. Р. 247 – 257. https://doi.org/10.1007/BF00008338

13. Jones D. L., Prabowo A. M., Kochian L. V. Kinetics of malate transport and decomposition in acid soils and isolated bacterial populations – the effect of microorganisms on root exudation of malate under al stress // Plant and Soil. 1996. Vol. 182, iss. 2. Р. 239 – 247.

14. Kim S. J., Kweon O., Cerniglia C. Degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons by mycobacterium strains // Handbook of Hydrocarbon and Lipid Microbiology / ed. K. N. Timmis. Berlin ; Heidelberg : Springer, 2010. P. 1865 – 1879.

15. Kuiper I., Kravchenko L. V., Bloemberg G. V., Lugtenberg B. J. J. Pseudomonas putida strain PCL 1444, selected for efficient root colonization and naphthalene degradation, effectively utilizes root exudate components // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2002. Vol. 15, № 7. P. 734 – 741. https://doi.org/10.1094/MPMI.2002.15.7.734

16. Lu L., Chai Q., He Sh., Yang Ch., Zhang D. Effects and mechanisms of phytoalexins on the removal of polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) by an endophytic bacterium isolated from ryegrass // Environmental Pollution. 2019. Vol. 253. P. 872 – 881. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.07.097

17. Macias-Benitez S., Garcia-Martinez A. M., Caballero Jimenez P., Gonzalez J. M., Tejada Moral T., Parrado Rubio J. Rhizospheric organic acids as biostimulants: monitoring feedbacks on soil microorganisms and biochemical properties // Frontiers in Plant Science. 2020. Vol. 11. Article number 633. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00633

18. Mejia A. C. G., Pino N. J., Peñuela G. A. Effect of secondary metabolites present in Brassica nigra root exudates on anthracene and phenanthrene degradation by rhizosphere microorganism // Environmental Engineering Science. 2018. Vol. 35, iss. 3. P. 203 – 209. https://doi.org/10.1089/ees.2017.0156

19. Muratova A., Hübner Th., Tisher S., Turkovskaya O., Möder M., Kuschk P. Plant – rhizosphere-microflora association during phytoremediation of PAH-contaminated soil // International Journal of Phytoremediation. 2003. Vol. 5, iss. 2. P. 137 – 151. https://doi.org/10.1080/713610176

20. Peng X., Xu P. F., Du H., Tang Y., Meng Y., Yuan L., Sheng L. P. Degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons: A review // Applied Ecology and Environmental Research. 2018. Vol. 16, № 5. P. 6419 – 6440. https://doi.org/10.15666/aeer/1605_64196440

21. Qiu X., Reed B. E., Viadero R. C. Effects of flavonoids on 14C(7,10)-benzo(a)pyrene degradation in root zone soil // Environmental Engineering Science. 2004. Vol. 21, № 5. P. 637 – 646. https://doi.org/10.1089/ees.2004.21.637

22. Rym K. H., Eo S. K., Kim Y. S., Lee C. K., Han S. S. Antimicrobial activity and acute toxicity of natural rutin // Korean Journal Pharmacognosy. 1996. Vol. 27, № 4. P. 309 – 315.

23. Schwab A. P., Banks M. K. Biologically mediated dissipation of polyaromatic hydrocarbons in the root zone // Bioremediation through Rhizosphere Technology / eds. T. A. Anderson, J. R. Coats. Washington : American Chemical Society, 1994. P. 132 – 141. https://doi.org/10.1021/BK-1994- 0563.CH012

24. Shahsavar E., Schwarz A., Aburto-Medina A., Ball A. S. Biological degradation of polycyclic aromatic compounds (PAHs) in soil : A current perspective // Current Pollution Reports. 2019. Vol. 5, iss. 3. P. 84 – 92. https://doi.org/10.1007/s40726-019-00113-8

25. Siciliano S. D., Germida J. J. Mechanisms of phytoremediation : Biochemical and ecological interactions between plants and bacteria // Environmental Reviews. 1998. Vol. 6, № 1. P. 65 – 79. https://doi.org/10.1139/a98-005

26. Tuyishime M. A., Harimana Y., Sun J. Biotransformation of rutin to quercetin by human gut bacteria and its effect on rutin bioavailability // Research Inventy. 2018. Vol. 8, iss. 2. P. 11 – 17.

27. Vidonish J. E., Zygourakis K., Masiello C. A., Sabadell G., Pedro J. J., Alvarez P. J. J. Thermal treatment of hydrocarbon-impacted soils: A review of technology innovation for sustainable remediation // Engineering. 2016. Vol. 2, iss. 4. P. 426 – 437. https://doi.org/10.1016/J.ENG.2016.04.005

28. Wang Z., Ding Z., Li Z., Ding Y., Jiang F., Liu J. Antioxidant and antibacterial study of 10 flavonoids revealed rutin as a potential anti-biofilm Agent in Klebsiella Pneumoniae strains isolated from hospitalized patients // Microbial Pathogenesis. 2021. Vol. 159. Article number 105121. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2021.105121

29. Weston L. A., Mathesius U. Flavonoids : Their structure, biosynthesis and role in the rhizosphere, including allelopathy // Journal of Chemical Ecology. 2013. Vol. 39, iss. 2. P. 283 – 297. https://doi.org/10.1007/s10886-013-0248-5

30. Yoshitomi K. J., Shann J. R. Corn (Zea mays L.) root exudates and their impact on 14Cpyrene mineralization // Soil Biology and Biochemistry. 2001. Vol. 33, iss. 12 – 13. P. 1769 – 1776. https://doi.org/10.1016/S0038-0717(01)00102-X