sevinПОВОЛЖСКИЙ ЭКОЛОГИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛPovolzhskiy Journal of Ecology1684-73182541-8963Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН; Товарищество научных изданий КМК.10.35885/1684-7318-2022-3-336-349sevin-371Research ArticleСТАТЬИARTICLESАдаптивные реакции системы крови Elaphe dione, Natrix natrix, Natrix tessellata (Reptilia: Colubridae)Adaptive reactions of the blood system of Elaphe dione, Natrix natrix, and N. tessellata (Reptilia: Colubridae)https://orcid.org/0000-0002-1925-7864РомановаЕ. Б.RomanovaE. B.

Романова Елена Борисовна

603950, г. Нижний Новгород, просп. Гагарина, д. 23

Elena B. Romanova

23 Gagarin Avenue, Nizhni Novgorod 603950

romanova@ibbm.unn.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4030-8272СоломайкинЕ. И.SolomaykinE. I.

Соломайкин Евгений Игоревич

603950, г. Нижний Новгород, просп. Гагарина, д. 23

Evgeny I. Solomaykin

23 Gagarin Avenue, Nizhni Novgorod 603950

e7v4gen5iy@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0338-2740БакиевА. Г.BakievA/ G.

Бакиев Андрей Геннадьевич

445003, г. Тольятти, ул. Комзина, д. 10

Andrey G. Bakiev

10 Komzina St., Togliatti 445003

herpetology@list.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0207-2951ГореловР. А.GorelovR. A.

Горелов Роман Андреевич

445003, г. Тольятти, ул. Комзина, д. 10

Roman A. Gorelov

10 Komzina St., Togliatti 445003

gorelov.roman@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8997-3866КлёнинаА. А.KleninaA. A.

Клёнина Анастасия Александровна

445003, г. Тольятти, ул. Комзина, д. 10

Anastasia A. Klenina

10 Komzina St., Togliatti 445003

colubrida@yandex.ruНациональный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н. И. ЛобачевскогоРоссияLobachevsky State University of Nizhni NovgorodRussian FederationСамарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАНРоссияSamara Federal Research Center of RAS, Institute of Ecology of the Volga River Basin of Russian Academy of SciencesRussian Federation20221311202203336349Copyright © Романова Е.Б., Соломайкин Е.И., Бакиев А.Г., Горелов Р.А., Клёнина А.А., 20222022Романова Е.Б., Соломайкин Е.И., Бакиев А.Г., Горелов Р.А., Клёнина А.А.Romanova E.B., Solomaykin E.I., Bakiev A.G., Gorelov R.A., Klenina A.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://sevin.elpub.ru/jour/article/view/371

Приводится сравнительная межвидовая оценка лейкоцитарного профиля сеголетков Elaphe dione, Natrix natrix и N. tessellata. Молодь получена в условиях неволи от самок, отловленных беременными из поволжских популяций. В крови сеголетков E. dione преобладали эозинофилы и базофилы, общее содержание мононуклеарных клеток (агранулоцитов) было меньше по сравнению с сеголетками N. tessellata и N. natrix. При этом виды рода Natrix различались по содержанию всех трех типов мононуклеарных клеток: доля азурофилов и моноцитов была выше у N. tessellata, а доля лимфоцитов – у N. natrix. Основной вклад в баланс мононуклеарных клеток вносили лимфоциты. Лейкоцитарный состав крови молоди не имел ярко выраженного лимфоцитарного профиля, вклад специфической составляющей в общую адаптивную реакцию организма сеголетков к окружающим условиям был небольшим. По содержанию лимфоцитов изученные виды расположились в порядке убывания в следующем ряду: N. natrix (Me – 60.00, IQR – 2.50) → N. tessellata (52.00, 6.00) → E. dione (40.00, 5.00). Повышенное значение индекса сдвига лейкоцитов у сеголетков E. dione свидетельствовало о преобладающей роли в иммунном ответе гранулоцитов при некотором отставании клеток лимфоцитарно-моноцитарного звена и более поздней активации эффекторного звена иммунного ответа (лимфоцитов) по сравнению с сеголетками N. natrix и N. tessellata. При снижении специфической реакции иммунной системы в организме E. dione наблюдалась компенсаторная активация неспецифической защитной системы крови. Повышение содержания в крови молодых змей гранулоцитов являлось характерным показателем возрастания средового стресса, оцениваемого по интегральному лейкоцитарному показателю – индексу соотношения гетерофилов и лимфоцитов. Интегральные лейкоцитарные индексы отражали несбалансированность адаптивного ответа системы крови у сеголетков, содержавшихся в неволе, по отношению к взрослым самцам и самкам из природных популяций.

A comparative interspecific assessment of the leukocyte profile of young Elaphe dione, Natrix natrix and N. tessellata is given. Juvenile snakes were obtained in captivity from females captured, being pregnant, from Volga populations. Eosinophils and basophils predominated in the blood of young E. dione, the total content of mononuclear cells (agranulocytes) was lower compared to the young of N. tessellata and N. natrix. At the same time, the species of the genus Natrix differed in the content of all three types of mononuclear cells, namely: the proportion of azurophils and monocytes was higher in N. tessellata, and that of lymphocytes was higher in N. natrix. The main contribution to the balance of mononuclear cells was made by lymphocytes. The leukocyte composition of young snakes had no pronounced lymphocytic profile, the contribution of the specific reactivity of the organism to the overall adaptive response of the body of young snakes to environmental conditions was small. According to the content of lymphocytes, the studied species were arranged in descending order in the following row: N. natrix (Me – 60.00, IQR – 2.50) → N. tessellata (52.00, 6.00) → E. dione (40.00, 5.00). The increased value of the leukocyte shift index in E. dione young testified to the predominant role of granulocytes in the immune response with some lag of lymphocyte-monocyte cells and later activation of the effector link of the immune response (lymphocytes) compared with young of N. natrix and N. tessellata. While the specific reaction of the immune system decreased, a compensator activation of the nonspecific protective blood system was observed in the organism of E. dione. The increase in the content of granulocytes in the blood of young snakes was a characteristic indicator of an increase in environmental stress, assessed by the integral leukocyte index (the ratio of heterophiles and lymphocytes). Integral leukocyte indices reflected an imbalance of the adaptive response of the blood system in young snakes kept in captivity in relation to adult males and females from natural populations.

Elaphe dioneNatrix natrixNatrix tessellataлейкоцитарная формулалейкоцитарные индексыиммунный статусElaphe dioneNatrix natrixNatrix tessellataWBC (white blood cells)leukocytes indexesimmune statusReferencesАнаньева Н. Б., Орлов Н. Л., Халиков Р. Г., Даревский И. С., Рябов С. А., Барабанов А. В. Атлас пресмыкающихся Северной Евразии (таксономическое разнообразие, географическое распространение и природоохранный статус). СПб. : ЗИН РАН, 2004. 232 с.Ananjeva N. B., Orlov N. L., Khalikov R. G., Darevsky I. S., Ryabov S. A., Barabanov A. V. Colored Atlas of the Reptiles of the North Eurasia (Taxonomic Diversity, Distribution, Conservation Status). Saint Petersburg, Zoological Institute of RAS Publ., 2004. 232 p. (in Russian).Барабой В. А. Стресс : природа, биологическая роль, механизмы, исходы. Киев : Фитосоциоцентр, 2006. 424 с.Baraboy V. A. Stress: priroda, biologicheskaia rol', mekhanizmy, iskhody [Stress: Nature, Biological Role, Mechanisms, Outcomes]. Kiev, Phytosociocenter Publ., 2006. 424 p. (in Russian).Гаркави Л. Х., Квакина Е. Б. О принципе периодичности в развитии адаптационных реакций и ареактивности // Адаптационные реакции и резистентность организма. Ростов н/Д : Изд-во Ростовского университета, 1990. С. 64 – 100.Garkavi L. H., Kvakina E. B. On the principle of periodicity in the development of adaptive reactions and areactivity. In: Adaptacionnye reakcii i rezistentnost' organizma [Adaptive Reactions and Resistance of the Body]. Rostov-na-Donu, Izdatel'stvo Rostovskogo universiteta,1990, pp. 64–100 (in Russian).Гаркави Л. Х., Квакина Е. Б., Кузьменко Т. С. Антистрессорные реакции и активационная терапия. Реакция активации как путь к здоровью через процессы самоорганизации. М. : ИМЕДИС, 1998. 656 с.Garkavi L. H., Kvakina E. B., Kuz'menko T. S. Antistressornye reakcii i aktivacionnaya terapiya. Reakciya aktivacii kak put' k zdorov'yu cherez processy samoorganizacii [Antistress Reactions and Activation Therapy. Activation Reaction as a Path to Health Through Self-organization Processes]. Moscow, IMEDIS Publ., 1998. 656 p. (in Russian).Земсков А. М., Земсков В. М., Хаитов Р. М., Золоедов В. И. Иммунная реактивность и факторы внешней среды // Физиология человека. 1997. Т. 23, № 6. С. 98 – 105.Zemskov A. M., Zemskov V. M., Khaitov R. M., Zoloedov V. I. Immune reactivity and environmental factors. Fiziologiya cheloveka, 1997, vol. 23, no. 6, pp. 98–105 (in Russian).Кудрявцев С. В., Мамет С. В., Журавлев Ю. Д. Террариум: вчера, сегодня, завтра. Руководство для террариумистов. М. : Фитон XXI, 2019. 421 c.Kudryavtsev S. V., Mamet S. V., Zhuravlyov Yu. D. Terrarium: vchera, segodnia, zavtra.Павлов А. В. Ключевые моменты гематологии рептилий: особенности оценки лейкоцитарной части крови // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2019. № 1 (25). С. 138 – 152. https://doi.org/10.21685/2307-9150-2019-1-14Rukovodstvo dlia terrariumistov [Terrarium: Yesterday, Today, Tomorrow. Manual for Terrarium Holders]. Moscow, Fiton XXI Publ., 2019. 421 p. (in Russian).Петров Р. В. Иммунология М. : Мир, 1990. 384 с.Pavlov A. V. Key moments of reptile hematology: features of the assessment of the leukocyte part of blood. Proceedings. Volga Region. Natural Sciences, 2019, no. 1 (25), pp. 138–152 (in Russian). https://doi.org/10.21685/2307-9150-2019-1-14Романова Е. Б., Николаев В. Ю., Бакиев А. Г., Клёнина А. А. Особенности лейкоцитарного состава крови самок обыкновенного ужа (Natrix natrix) и водяного ужа (N. tessellata) (Reptilia: Colubridae) Самарской области // Современная герпетология. 2015. Т. 15, вып. 1/2. С. 69 – 76.Petrov R. V. Immunologiya [Immunology]. Moscow, Mir Publ., 1990. 384 p. (in Russian).Романова Е. Б., Соломайкин Е. И., Бакиев А. Г., Горелов Р. А., Клёнина А. А. Иммуногематологические показатели ядовитых и неядовитых змей на территориях Волжского бассейна с разной антропогенной трансформацией // Известия Самарского научного центра РАН. 2017. Т. 19, № 2. С. 54 – 61.Romanova E. B., Nikolaev V. Yu., Bakiev A. G., Klenina A. A. Features of the leukocyte composition of blood of females of common snake (Natrix natrix) and water snake (N. tessellata) (Reptilia: Colubridae) of the Samara region. Current Studies in Herpetology, vol. 15, iss. 1–2, pp. 69–76 (in Russian).Романова Е. Б., Соломайкин Е. И., Бакиев А. Г., Горелов Р. А. Лейкоцитарный состав крови Elaphe dione (Serpentes: Colubridae) заповедника «Оренбургский» (Россия) // Заповедная наука. 2018. Т. 3, спец. вып. 1. С. 28 – 35. https://doi.org/10.24189/ncr.2018.033Romanova E. B., Solomaikin E. I., Bakiev A. G., Gorelov R. A., Klenina A. A. Immunohematological indicators of poisonous and non-toxic snakes in the Volga basin with different anthropogenic transformations. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences, 2017, vol. 19, no. 2, pp. 54–61 (in Russian).Романова Е. Б., Соломайкин Е. И., Бакиев А. Г., Горелов Р. А. Лейкоцитарный состав крови ужа обыкновенного Natrix natrix (Serpentes: Colubridae) Мордовского государственного заповедника (Россия) // Современная герпетология. 2021 a. Т. 21, вып. 1/2. С. 18 – 29. https://doi.org/10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-18-29Romanova E. B., Solomaykin E. I., Bakiev A. G., Gorelov R. A. The leukocyte blood composition of Elaphe dione (Serpentes: Colubridae) in Orenburg State Nature Reserve (Russia). Nature Conservation Research, 2018, vol. 3, suppl. 1, pp. 28–35 (in Russian). https://doi.org/10.24189/ncr.2018.033Романова Е. Б., Соломайкин Е. И., Бакиев А. Г., Горелов Р. А., Клёнина А. А. Показатели лейкоцитарной системы крови ужа водяного Natrix tessellata Северного и Восточного Прикаспия // Принципы экологии. 2021б. № 1. С. 52 – 62. https://doi.org/10.15393/j1/art/2021.11102Romanova E. B., Solomaykin E. I., Bakiev A. G., Gorelov R. A. Leukocyte blood composition of Natrix natrix (Serpentes: Colubridae) in the Mordovian State Nature Reserve (Russia). Current Studies in Herpetology, 2021 a, vol. 21, iss. 1–2, pp. 18–29 (in Russian). https://doi.org/10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-18-29Селье Г. Стресс без дистресса. М. : Прогресс, 1979. 123 с.Romanova E. B., Solomaykin E. I., Bakiev A. G., Gorelov R. A., Klenina A. A. Indicators of the leukocite system of the blood of the tesselated water snake Natrix tessellata of the Northern and Eastern Pre-Caspia. Principy ekologii, 2021 b, no. 1, pp. 52‒62 (in Russian). https://doi.org/10.15393/j1.art.2021.11102Соколина Ф. М., Павлов А. В., Юсупов Р. Х. Гематология пресмыкающихся : методическое пособие по курсу герпетология, большому практикуму и спецсеминарам. Казань : Казанский государственный университет, 1997. 31 с.Selye G. Stress Without Distress. Moscow, Progress Publ., 1979. 123 p. (in Russian).Хаитов Р. М. Иммунология : структура и функции иммунной системы. М. : ГЭОТАР-Медиа, 2019. 328 с.Sokolina F. M., Pavlov A. V., Yusupov R. Gematologiia presmykaiushchikhsia. Metodicheskoe posobie k kursu gerpetologii, bol'shomu praktikumu i seminaram [Reptile Hematology: The Guidance Manual for Herpetology Course, Long-Term Practical Work, and Seminars]. Kazan, Kazanskii universitet Publ., 1997. 31 p. (in Russian).Alleman A. R., Jacobson E. R., Raskin R. E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53, iss. 9. Р. 1645 – 1651.Khaitov R. M. Immunologija: struktura i funkcii immunnoj sistemy [Immunology: Structure and Functions of the Immune System]. Moscow, GEOTAR-Media Publ., 2019. 328 p. (in Russian).Asztalos M., Ayaz D., Bayrakcı Y., Afsar M., Tok C. V., Kindler C., Jablonski D., Fritz U. It takes two to tango – Phylogeography, taxonomy and hybridization in grass snakes and dice snakes (Serpentes: Natricidae: Natrix natrix, N. tessellata) // Vertebrate Zoology. 2021. Vol. 71. P. 813 – 834. https://doi.org/10.3897/vz.71.e76453Alleman A. R., Jacobson E. R., Raskin R. E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii). American Journal of Veterinary Research, 1992, vol. 53, iss. 9, pp. 1645–1651.International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. Geneva, Switzerland : Council for International Organization of Medical Sciences Publ., 2012. 4 p.Asztalos M., Ayaz D., Bayrakcı Y., Afsar M., Tok C. V., Kindler C., Jablonski D., Fritz U. It takes two to tango – Phylogeography, taxonomy and hybridization in grass snakes and dice snakes (Serpentes: Natricidae: Natrix natrix, N. tessellata). Vertebrate Zoology, 2021, vol. 71, pp. 813–834. https://doi.org/10.3897/vz.71.e76453Keller J. M., McClellan-Green P. D., Kucklick J. R., Keil D. E., Peden-Adams M. M. Effects of organochlorine contaminants on loggerhead sea turtle immunity : comparison of a correlative field study and in vitro exposure experiments // Environmental Health Perspectives. 2006. Vol. 114. P. 70 – 76. https://doi.org/10.1289/ehp.8143International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. Geneva, Switzerland, Council for International Organization of Medical Sciences Publ., 2012. 4 p.Montali R. J. Comparative pathology of inflammation in the higher vertebrates (Reptiles, birds and mammals) // Journal of Comparative Pathology. 1988. Vol. 99. P. 1 – 26.Keller J. M., McClellan-Green P. D., Kucklick J. R., Keil D. E., Peden-Adams M. M. Effects of organochlorine contaminants on loggerhead sea turtle immunity: comparison of a correlative field study and in vitro exposure experiments. Environmental Health Perspectives, 2006, vol. 114, pp. 70–76. https://doi.org/10.1289/ehp.8143Munoz F. J., De la Fuente M. The effect of the seasonal cycle on the splenic leukocyte functions in the turtle Mauremys caspica // Physiological and Biochemical Zoology. 2001. Vol. 74, № 5. P. 660 – 667. https://doi.org/10.1086/323033Montali R. J. Comparative pathology of inflammation in the higher vertebrates (Reptiles, birds and mammals). Journal of Comparative Pathology, 1988, vol. 99, pp. 1–26.Sindaco R., Venchi A., Grieco C. The Reptiles of the Western Palearctic. 2. AnnotatedMunoz F. J., De la Fuente M. The effect of the seasonal cycle on the splenic leukocyte functions in the turtle Mauremys capsica. Physiological and Biochemical Zoology, 2001, vol. 74, no. 5, pp. 660–667. https://doi.org/10.1086/323033Checklist and Distributional Atlas of the Snakes of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Latina : Edizioni Belvedere, 2013. 544 p.Sindaco R., Venchi A., Grieco C. The Reptiles of the Western Palearctic. 2. Annotated Checklist and Distributional Atlas of the Snakes of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Latina, Edizioni Belvedere, 2013. 544 p.Zimmerman L. M., Vogel L. A., Bowden R. M. Understanding the vertebrate immune system : Insights from the reptilian perspective // Journal of Experimental Biology. 2010. Vol. 213, iss. 5. P. 661 – 671. https://doi.org/10.1242/jeb.038315Zimmerman L. M., Vogel L. A., Bowden R. M. Understanding the vertebrate immune system: Insights from the reptilian perspective. Journal of Experimental Biology, 2010, vol. 213, iss. 5, pp. 661–671. https://doi.org/10.1242/jeb.038315

The authors declare that there are no conflicts of interest present.