sevinПОВОЛЖСКИЙ ЭКОЛОГИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛPovolzhskiy Journal of Ecology1684-73182541-8963Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН; Товарищество научных изданий КМК.10.35885/1684-7318-2022-1-79-93sevin-331Research ArticleСтатьиЛейкоцитарный состав крови черепах Emys orbicularis и Mauremys caspica (Reptilia: Testudines: Emydidae, Geoemydidae) при синтопииLeukocyte blood composition of Emys orbicularis and Mauremys capsica (Reptilia: Testudines: Emydidae, Geoemydidae) at syntopyhttps://orcid.org/0000-0002-1925-7864РомановаЕ. Б.RomanovaE. B.

Романова Елена Борисовна

603950, г. Нижний Новгород, проспект Гагарина, д. 23

Elena B. Romanova

23 Gagarin Avenue, Nizhni Novgorod 603950

romanova@ibbm.unn.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0219-2734СтоляроваИ. А.StolyarovaI. A.

Столярова Ирина Александровна

603950, г. Нижний Новгород, проспект Гагарина, д. 23

Irina A. Stolyarova

23 Gagarin Avenue, Nizhni Novgorod 603950

irinaisto75@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-0338-2740БакиевА. Г.BakievA. G.

Бакиев Андрей Геннадьевич

445003, г. Тольятти, ул. Комзина, д. 10

Andrey G. Bakiev

10 Komzina St., Togliatti 445003

herpetology@list.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0207-2951ГореловР. А.GorelovR. A.

Горелов Роман Андреевич

445003, г. Тольятти, ул. Комзина, д. 10

Roman A. Gorelov

10 Komzina St., Togliatti 445003

gorelov.roman@mail.ruНациональный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н. И. ЛобачевскогоРоссияLobachevsky State University of Nizhni NovgorodRussian FederationСамарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАНРоссияSamara Federal Research Center of RAS, Institute of Ecology of the Volga River Basin of Russian Academy of SciencesRussian Federation202213062022017993Copyright © Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А., 20222022Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А.Romanova E.B., Stolyarova I.A., Bakiev A.G., Gorelov R.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://sevin.elpub.ru/jour/article/view/331

Приводятся данные по лейкоцитарному составу крови совместно обитающих двух видов пресноводных черепах – Emys orbicularis и Mauremys caspica из Республики Дагестан (Россия). Преобладающими клетками в крови самок и самцов обоих видов являлись лимфоциты. Среди гранулоцитов преобладали гетерофилы. Методом двухфакторного многомерного дисперсионного анализа показано значимое влияние на лейкоцитарный состав крови черепах: вида (λ Wilks = 0.459, p < 0.001), пола (λWilks = 0.809, p = 0.019) и взаимодействия этих двух факторов (λWilks = 0.000001, p < 0.001). В периферической крови самок E. orbicularis выявлено более высокое содержание эозинофилов (z = 3.040, p = 0.001) и базофилов (z = 5.394, p < 0.001), пониженное содержание гетерофилов (z = 3.579, p < 0.001) и лимфоцитов (z = 3.391, p < 0.001) по сравнению с самками M. caspica. Самцы E. orbicularis отличались от самцов M. caspica повышенной долей эозинофилов (z = 2.716, p = 0.003) и базофилов (z = 4.829, p < 0.001), пониженным содержанием гетерофилов (z = 3.474, p < 0.001). При общих адаптивных реакциях межвидовые различия четко выражены: изменчивость лейкоцитарной системы крови E. orbicularis более касалась перераспределения соотношения клеток гранулоцитарного ряда (гетерофилов, эозинофилов и базофилов); в иммунных реакциях M. caspica установлено преобладание специфической составляющей. Изменения в формуле крови пресноводных черепах были связаны с изменением соотношения числа агранулоцитов к гранулоцитам, что подтверждалось статистически значимыми различиями по лейкоцитарным индексам. Лейкоцитарный профиль крови E. orbicularis свидетельствовал о недостаточном ресурсе адаптационных механизмов организма в конкретных условиях среды. С другой стороны, формулы крови и индексы реактивности организмов двух видов показали и возможности активного иммунного ответа, более выраженного у M. caspica по сравнению с E. orbicularis.

Data on the leukocyte blood composition of two co-habiting species of freshwater turtles, Emys orbicularis and Mauremys caspica, from the Republic of Dagestan (Russia) are provided. Lymphocytes are the predominant cells in the blood of females and males of both species. Heterophils predominated among granulocytes. Two-way multivariate analysis of variance showed a statistical significance of the influence of two factors on the leukocyte formula of freshwater turtles, namely: species (λWilks = 0.459, p < 0.001), sex (λWilks = 0.809, p = 0.019) and their interaction (λWilks < 0.001, p < 0.001). The blood formula (WBC) of E. orbicularis females showed higher levels of eosinophils (z = 3.040, p = 0.001) and basophils (z = 5.394, p < 0.001) and reduced levels of heterophils (z = 3.579, p < 0.001) and lymphocytes (z = 3.391, p < 0.001) compared to M. caspica females. Males of E. orbicularis differed from those of M. caspica by increased levels of eosinophils (z = 2.716, p = 0.003) and basophils (z = 4.829, p < 0.001) and a reduced level of heterophils (z = 3.474, p < 0.001). With general adaptive responses, interspecific differences were clearly expressed: the variability in the parameters of the white blood cell system of E. orbicularis was associated with rearrangement of the ratio of granulocyte cells (heterophils, eosinophils and basophils). The predominance of a specific component of the immune system (lymphocytes) was found in the immune responses of M. caspica. Changes in the leukocyte profiles of freshwater turtles were associated with a change in the agranulocyte–granulocyte ratio, which was confirmed by statistically significant differences in the integral leukocyte indices. The leukocyte profile of Emys orbicularis testified to the insufficient resource of adaptive mechanisms in specific environmental conditions. On the other hand, the blood formula (WBC) showed the possibility of an active response, more pronounced in M. caspica than in E. orbicularis.

Emys orbicularisMauremys capsicaлейкоцитарные индексылейкоцитарная формула кровисинтопияДагестанEmys orbicularisMauremys caspicaleukocyte indexWBC (white blood cells)syntopyDagestanReferencesАлекперов А. М. Земноводные и пресмыкающиеся Азербайджана. Баку : Элм, 1978. 264 с.Alekperov A. M. Zemnovodnyye i presmykayushchiyesya Azerbaydzhana [Amphibians and Reptiles of Azerbaijan]. Baku, Elm Publ., 1978. 264 p. (in Russian).Атаев Ч. А. Пресмыкающиеся гор Туркменистана. Ашхабад : Ылым, 1985. 344 с.Ataev Ch. A. Presmykayushchiyesya gor Turkmenistana [Reptiles of the Mountains of Turkmenistan]. Ashkhabad, Ylym Publ., 1985. 344 p. (in Russian).Байрамбекова С. А., Абдурахманова П. П., Магомедкамилова Р. И. Кислотная и осмотическая устойчивость эритроцитов крови различных популяций болотной черепахи (Emys оrbicularis) Дагестана // Известия Самарского научного центра РАН. 2017. Т. 19, № 2. С. 220 – 223.Bayrambekova S. A., Abdurakhmanova P. P., Magomedkamilova R. I. Acid and osmotic resistance of erythrocytes in blood of various populations of Emys оrbicularis of Dagestan. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences, 2017, vol. 19, no. 2, pp. 220–223 (in Russian).Банников А. Г. Материалы к познанию биологии кавказских черепах // Ученые записки Московского городского педагогического института им. В. П. Потемкина. 1951. Т. 18, вып. 1. С. 129 – 167.Bannikov A. G. Materials for the knowledge of the biology of Caucasian turtles. Uchenye zapiski Moskovskogo gosudarstvennogo pedagogicheskogo instituta imeni V. P. Potemkina, 1951, vol. 18, iss. 1, pp. 129–167 (in Russian).Банников А. Г., Даревский И. С., Ищенко В. Г., Рустамов А. К., Щербак Н. Н. Определитель земноводных и пресмыкающихся фауны СССР. М. : Просвещение, 1977. 415 с.Bannikov A. G., Darevsky I. S., Ishchenko V. G., Rustamov A. K., Szczerbak N. N. Opredelitel zemnovodnykh i presmykayushchikhsya fauny SSSR [A Guide of Amphibians and Reptiles of Fauna of USSR]. Moscow, Prosveshchenie Publ., 1977. 415 p. (in Russian).Васильев Д. Б. Ветеринарная герпетология. М. : Аквариум-Принт, 2016. 420 с.Vasiliev D. B. Veterinarnaya gerpetologiya [Veterinary Herpetology]. Moscow, Akvarium-Print Publ., 2016. 420 p. (in Russian).Галактионов В. Г. Иммунология. М. : Издательский центр «Академия», 2004. 528 с.Galaktionov V. G. Immunologiya [Immunology]. Moscow, Izdatel'skii tsentr “Akademiia”, 2004. 528 p. (in Russian).Лобода Е. И. Морфологические и цитохимические особенности клеток белой крови у представителей некоторых видов холоднокровных позвоночных // Вестник зоологии. 1998. Т. 32, № 3. С. 54 – 57.Loboda E. I. Morphological and cytochemical characteristics of white blood cells in representatives of some species of cold-blooded vertebrates. Vestnik zoologii, 1998, vol. 32, no. 3, pp. 54–57 (in Russian).Магомедова Д. Р. Экологическая и морфофизиологическая характеристика Emys orbicularis, Mauremys caspica, Testudo graeca и их эктопаразиты в условиях Дагестана : автореф. дис. … канд. биол. наук. Махачкала, 2001. 26 с.Magomedova D. R. Ecological and Morphophysiological Characteristics of Emys orbicularis, Mauremys caspica, Testudo graeca and Their Ectoparasites in Dagestan. Thesis Diss. Cand. Sci. (Biol.). Makhachkala, 2001. 26 p. (in Russian).Новрузов Н. Э. Некоторые аспекты биологии пресноводных черепах временных водоемов аридной части Восточного Азербайджана // Алтайский зоологический журнал. 2014 a. Вып. 8. С. 15 – 22.Novruzov N. E. Some aspects of the biology of freshwater turtles of temporary reservoirs in the arid part of Eastern Azerbaijan. Altajskij zoologicheskij zhurnal, 2014 a, iss. 8, pp. 15–22 (in Russian).Новрузов Н. Э. Некоторые особенности питания черепах Emys orbicularis и Mauremys caspica (Reptilia: Testudines) в водоемах аридных зон восточного Азербайджана // Приволжский научный вестник. 2014 б. № 5. С. 10 – 14.Novruzov N. E. Some peculiarities of feeding of turtles Emys orbicularis and Mauremys caspica (Reptilia: Testudines) in water bodies of arid zones of eastern Azerbaijan. Privolzhskij nauchnyj vestnik, 2014 b, no. 5, pp. 10–14 (in Russian).Рабсон А., Ройт А., Делвз П. Основы медицинской иммунологии. М. : Мир, 2006. 320 с.Rabson A., Roitt A., Delves P. Osnovy meditsinskoy immunologii [Really Essential Medical Immunology]. Moscow, Mir Publ., 2006. 320 p. (in Russian).Романова Е. Б., Столярова И. А., Бакиев А. Г., Горелов Р. А. Сравнительный лейкоцитарный профиль Emys orbicularis (Reptilia : Emydidae) из двух популяций // Современная герпетология. 2021. Т. 21, вып. 1/2. С. 30 – 42. https://doi.org/10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-30-42Romanova E. B., Stolyarova I. A., Bakiev A. G., Gorelov R. A. Comparative leukocyte blood profile of Emys orbicularis (Reptilia: Emydidae) from two populations. Current Studies in Herpetology, 2021, vol. 21, iss. 1–2, pp. 30–42 (in Russian). https://doi.org/10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-30-42Соколина Ф. М., Павлов А. В., Юсупов Р. Х. Гематология пресмыкающихся : методическое пособие по курсу герпетология, большому практикуму и спецсеминарам. Казань : Казанский государственный университет, 1997. 31 с.Sokolina F. M., Pavlov A. V., Yusupov R. Kh. Gematologiya presmykayushchihsya. Metodicheskoe posobie po kursu gerpetologiya, bol'shomu praktikumu i specseminaram [Hematology of Reptiles. Methodological Manual for the Course of Herpetology, a Large Workshop and Special Seminars]. Kazan', Kazan State University Publ., 1997. 31 p. (in Russian).Хаитов Р. М. Иммунология : структура и функции иммунной системы. М. : ГЭОТАР-Медиа, 2019. 328 с.Khaitov R. M. Immunologija: struktura i funkcii immunnoj sistemy [Immunology: Structure and Functions of the Immune System]. Moscow, GEOTAR-Media Publ., 2019. 328 p. (in Russian).Шитиков В. К., Розенберг Г. С. Рандомизация и бутстреп : статистический анализ в биологии и экологии с использованием R. Тольятти : Кассандра, 2014. 314 с.Shitikov V. K., Rozenberg G. S. Randomizacija i butstrep: statisticheskij analiz v biologii i jekologii s ispol'zovaniem R. [Randomization and Bootstrap: Statistical Analysis in Biology and Ecology Using R]. Togliatti, Kassandra Publ., 2014. 314 p. (in Russian).Alleman A. R., Jacobson E. R., Raskin R. E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53. P. 1645 – 1651.Alleman A. R., Jacobson E. R., Raskin R. E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii). American Journal of Veterinary Research, 1992, vol. 53, pp. 1645–1651.Arikan H., Cicek K. Morphology of peripheral blood cells from various species of Turkish herpetofauna // Acta Herpetologica. 2010. Vol. 5, № 2. P. 179 – 198. https://doi.org/10.13128/Acta_Herpetol-8526Arikan H., Cicek K. Morphology of peripheral blood cells from various species of Turkish herpetofauna. Acta Herpetologica, 2010, vol. 5, no. 2, pp. 179–198. https://doi.org/10.13128/Acta_Herpetol-8526Arican H., Cicek K. Haematology of amphibians and reptiles : A review // North-Western Journal of Zoology. 2014. Vol. 10, iss. 1. P. 190 – 209.Arican H., Cicek K. Haematology of amphibians and reptiles: A review. North-Western Journal of Zoology, 2014, vol. 10, iss. 1, pp. 190–209.Arikan H., Ayaz D., Cicek K., Mermer A. Blood cells morphology of Testudo graeca and Testudo hermanni (Testudines : Testudinidae) from Turkey // Biharean Biologist. 2015. Vol. 9, iss. 2. P. 113 – 116.Arikan H., Ayaz D., Cicek K., Mermer A. Blood cells morphology of Testudo graeca and Testudo hermanni (Testudines: Testudinidae) from Turkey. Biharean Biologist, 2015, vol. 9, iss. 2, pp. 113–116.Bolten A. B., Bjorndal K. A. Blood profilies for a wild population of green turtles (Chelonia mydas) in the southern Bahamas : Size-specific and sex-specific relationships // Journal of Wildlife Diseases. 1992. Vol. 28. P. 407 – 413.Bolten A. B., Bjorndal K. A. Blood profilies for a wild population of green turtles (Chelonia mydas) in the southern Bahamas: Size-specific and sex-specific relationships. Journal of Wildlife Diseases, 1992, vol. 28, pp. 407–413.Cicek K., Arikan H., Ayaz D. Blood cell morphology and erythrocytes count of two freshwater turtles, Emys orbicularis and Mauremys rivulata, from Turkey // Ecologia Balkanica. 2015. Vol. 7, iss. 1. P. 21 – 27.Cicek K., Arikan H., Ayaz D. Blood cell morphology and erythrocytes count of two freshwater turtles, Emys orbicularis and Mauremys rivulata, from Turkey. Ecologia Balkanica, 2015, vol. 7, iss. 1, pp. 21–27.Colagar H., Jafari N. Red blood cell morphology and plasma proteins electrophoresis of the European pond terrapin Emys orbicularis // African Journal of Biotechnology. 2007. Vol. 6, № 13. P. 1578 – 1581.Colagar H., Jafari N. Red blood cell morphology and plasma proteins electrophoresis of the European pond terrapin Emys orbicularis. African Journal of Biotechnology, 2007, vol. 6, no. 13, pp. 1578–1581.Davis A. K., Maney D. L., Maerz J. C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates : A review for ecologists // Functional Ecology. 2008. Vol. 22, iss. 5. P. 760 – 772. https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2008.01467.xDavis A. K., Maney D. L., Maerz J. C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: A review for ecologists. Functional Ecology, 2008, vol. 22, iss. 5, pp. 760–772. https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2008.01467.xHart K. M., Iverson A. R., Fujisaki I., Lamont M. M., Bucklin D., Shaver D. J. Sympatry or syntopy? Investigating drivers of distribution and co-occurrence for two imperiled sea turtle species in Gulf of Mexico neritic waters // Ecology and Evolution. 2018. Vol. 8, iss. 24. P. 12656 – 12669. https://doi.org/10.1002/ece3.4691Hart K. M., Iverson A. R., Fujisaki I., Lamont M. M., Bucklin D., Shaver D. J. Sympatry or syntopy? Investigating drivers of distribution and co-occurrence for two imperiled sea turtle species in Gulf of Mexico neritic waters. Ecology and Evolution, 2018, vol. 8, iss. 24, pp. 12656–12669. https://doi.org/10.1002/ece3.4691Hartman F. A., Lessler M. A. Erytrocyte measurements in fishes, amphibians and reptiles // Biological Bulletin. 1964. Vol. 126, № 1. P. 83 – 88.Hartman F. A., Lessler M. A. Erytrocyte measurements in fishes, amphibians and reptiles. Biological Bulletin, 1964, vol. 126, no. 1, pp. 83–88.International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. Geneva, Switzerland : Council for International Organization of Medical Sciences Publ., 2012. 4 p.International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. Geneva, Switzerland, Council for International Organization of Medical Sciences Publ., 2012. 4 p.Jablonski D., Mrocek J., Gruľa D., Christophoryová J. Attempting courtship between Emys orbicularis and Trachemys scripta (Testudines : Emydidae) // Herpetology Notes. 2017. Vol. 10. P. 123 – 126.Jablonski D., Mrocek J., Gruľa D., Christophoryová J. Attempting courtship between Emys orbicularis and Trachemys scripta (Testudines: Emydidae). Herpetology Notes, 2017, vol. 10, pp. 123–126.Javanbakht H., Vaissi S., Parto P. The morphological characterization of the blood cells in the three species of turtle and tortoise in Iran // Research in Zoology. 2013. Vol. 3, № 1. P. 38 – 44.Javanbakht H., Vaissi S., Parto P. The morphological characterization of the blood cells in the three species of turtle and tortoise in Iran. Research in Zoology, 2013, vol. 3, no. 1, pp. 38–44.Knotkova Z., Doubek J., Knotek Z., Hajkova P. Blood cell morphology and plasma biochemistry in Russian tortoises (Agrionemys horsfieldi) // Acta Veterinaria, Brno. 2002. Vol. 71, iss. 2. P. 191 – 198. https://doi.org/10.2754/avb200271020191Knotkova Z., Doubek J., Knotek Z., Hajkova P. Blood cell morphology and plasma biochemistry in Russian tortoises (Agrionemys horsfieldi). Acta Veterinaria, Brno, 2002, vol. 71, iss. 2, pp. 191–198. https://doi.org/10.2754/avb200271020191Lukakis J. J. A phylogenetic study on turtle hemoglobins // Comparative Biochemistry and Physiology. Part B : Biochemistry and Molecular Biology. 1974. Vol. 48. P. 231 – 240.Lukakis J. J. A phylogenetic study on turtle hemoglobins. Comparative Biochemistry and Physiology. Part B: Biochemistry and Molecular Biology, 1974, vol. 48, pp. 231–240.Metin K., Türkozan O., Kargin F., Koca Y. B., Taskavak E., Koca S. Blood cell morphology and plasma biochemistry of the captive european pond turtle Emys orbicularis // Acta Veterinaria, Brno. 2006. Vol. 75, iss. 1. P. 49 – 55. https://doi.org/10.2754/avb200877020163Metin K., Türkozan O., Kargin F., Koca Y. B., Taskavak E., Koca S. Blood cell morphology and plasma biochemistry of the captive european pond turtle Emys orbicularis. Acta Veterinaria, Brno, 2006, vol. 75, iss. 1, pp. 49–55. https://doi.org/10.2754/avb200877020163Perpinan D., Sanchez C. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the European pond turtle (Emys orbicularis) and mediterranean pond turtle (Mauremys leprosa) // Journal of Herpetological Medicine and Surgery. 2009. Vol. 19, № 4. P. 119 – 127. https://doi.org/10.5818/1529-9651-19.4.119Perpinan D., Sanchez C. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the European pond turtle (Emys orbicularis) and mediterranean pond turtle (Mauremys leprosa). Journal of Herpetological Medicine and Surgery, 2009, vol. 19, no. 4, pp. 119–127. https://doi.org/10.5818/1529-9651-19.4.119Saint Girons M. C. Morphology of the circulating blood cells // Biology of Reptilia / eds. C. Gans, T. S. Parsons. London : Academic Press, 1970. Vol. 3. P. 73 – 91.Saint Girons M. C. Morphology of the circulating blood cells. In: C. Gans, T. S. Parsons, eds. Biology of Reptilia. London, Academic Press, 1970, vol. 3, pp. 73–91.Segurado P., Araujo P. R. Population structure of Emys orbicularis in syntopy and allotopy with Mauremys leprosa // Revista Española de Herpetología. 2008. Vol. 22. P. 45 – 54.Segurado P., Araujo P. R. Population structure of Emys orbicularis in syntopy and allotopy with Mauremys leprosa. Revista Española de Herpetología, 2008, vol. 22, pp. 45–54.Szarski H., Czopek G. Erythrocyte diameter in some amphibians and reptiles // Bulletin of the Polish Academy of Sciencts Biological Sciences. 1966. Vol. 14. P. 433 – 437.Szarski H., Czopek G. Erythrocyte diameter in some amphibians and reptiles. Bulletin of the Polish Academy of Sciencts Biological Sciences, 1966, vol. 14, pp. 433–437.Vasse J., Beaupain D. Erythropoiesis and haemoglobin ontogeny in the turtle Emys orbicularis L. // Journal of Embryology and Experimental Morphology. 1981. Vol. 62. P. 129 – 138.Vasse J., Beaupain D. Erythropoiesis and haemoglobin ontogeny in the turtle Emys orbicularis L. Journal of Embryology and Experimental Morphology, 1981, vol. 62, pp. 129–138.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.